Szarkasztikus megjegyzései és aranyköpései miatt évfolyamtársai vagy rajongtak érte, vagy ki nem állhatták. Martin Bergman az előbbiekhez tartozott, és kérlelni kezdte, hogy csatlakozzon a revü- és kabaréműsorok színrevitelével ismertté vált Footlights Klubhoz, amelynek ő volt az elnöke. Emmát viszonylag rövid idő alatt sikerült meggyőznie, így nemsokára már az Aladdin címszerepében próbált, s a darab nagyon kedvező kritikákat kapott. Bár Emma néhány „komoly” szerepben is fellépett, inkább a komédiákra összpontosított. Egy tavaszi fellépése úgy lenyűgözte Richard Armitage-t, hogy bár tudta, Emmának még két éve van hátra a diplomáig, mégis az ügynöke lesz.

Az energiával teli Thompson párhuzamosan tanult és színészkedett, nemsokára őt választották a klub elnökének. Mivel a Footlights tagsága szinte teljes egészében férfiakból állt, Thompson vezetői kinevezése nem akármilyen fegyverténynek számított. A Footlightsnál eltöltött évek nemcsak szakmailag, emberileg is sokat jelentettek a színésznőnek. Hugh Laurie-hoz és Stephen Fryhoz fűződő szoros kapcsolata innen datálódik. Az elfoglalt egyetemista lány napjait azonban hamarosan felhők árnyékolták be, ugyanis apja agyvérzést kapott, és elvesztette a beszédkészségét, majd nem sokkal ezután Emma nagyanyja és nagybátyja eltávozott az élők sorából. A lány hazatért West Hampstead-i otthonukba, és segített apjának, hogy újból megtanuljon beszélni. Néhány hónap múlva visszatért Cambridge-be, ahol angol nyelvből kapta meg a diplomáját, majd 1980-ban a BBC egyik műsorában kezdett dolgozni, de az néhány adás után megszűnt. 1982-ben apja szívrohamot kapott és meghalt, és ez a személyes tragédia vezette Emmát arra, hogy komolyan foglalkozni kezdjen saját színészi karrierjével. Turnézni kezdett a szatirikus Not the Nine O'Clock News csapatával, majd együtt dolgozott Fryjal és Laurie-vel a népszerű BBC vígjátéksorozatban, az Alfrescóban. Megpróbálkozott egy egyszemélyes show-val, s bár a Short Vehicle-t lámpalázasan adta elő, ezt senki nem vette észre rajta. 1984-ben a Channel Four kérte fel Emmát egy komédiashow megírására és előadására. A színésznő eredetileg a Sexually Transmitted címet akarta adni a programnak, de aztán Up For Grabsra változtatta, a tartalom azonban tele volt kifejezett szexuális utalásokkal. A kissé agresszív show-t felvették, majd pont karácsony után három nappal sugározták, ami nem tűnt túl reményteljes indulásnak. De akik látták, azoknak tetszett, és a BBC illetékesei Emma elé tették a sorozatra szóló szerződést. Nagyjából ez idő tájt ajánlották fel neki a Me and My Girl című musical átdolgozott változatának főszerepét - az átdolgozás véletlenül éppen Fry munkája volt. A musical nagy sikert aratott, és Thompson azon színésznők sorába lépett, akikre oda kell figyelni. Tizenhat hónapon át át telt házzal ment a musical, és Emma önbizalma megnövekedett, most már „igazi” színésznőnek számított, nem csak excentrikus komédiásnak.

1986-ban a Tutti Frutti című, egy skót rockbandáról szóló tévésorozatban Emma Suzi Kettles szerepét alakította. A széria, és különösen Emma figurája nagy népszerűségre tett szert, alakításáért megkapta a brit filmakadémia díját, s úgy tűnt, Thompson sokoldalúsága nem ismer határokat.
Így vélekedett a Fortunes of War rendezője is, aki ugyan nem látta a Tutti Fruttit, viszont kétszer is megnézte a Me and My Girlt, és tudta, hogy megtalálta Harriet Pringle alakítóját. A felvételkor találkozott először Emma a 26 éves Kenneth Branagh-gal, akinek csillaga éppen emelkedőben volt, és sokkal csiszoltabb alakításra volt képes, mint az inkább ösztönösen játszó Thompson. Három hónapig forgattak együtt Szlovéniában, és nem csak a kamera előtt kerültek közel egymáshoz. A forgatás Egyiptomban, Londonban, majd Görögországban folytatódott, és mire befejeződött, a két színész barátsága szerelemmé érett. Thompson segített Branagh-nak saját produkciós cége, a Renaissance Films megalakításában. És 1989. augusztus 20-án feleségül is ment hozzá. Emma ebben az évben A nagy balek című filmben játszott Jeff Goldblum társaságában, majd a Dühöngő ifjúság tévéváltozatában Branagh-gal szerepelt, és szintén az ő partnere volt az V. Henrikben. A Meghalsz újra és a Sok hűhó semmiért filmekben szintén együtt játszottak, az utóbbiban Beatricét és Benedeket, az egymással folyton hadakozó szerelmeseket alakították.

1998-ban Emmának saját komédiasorozata volt a tévében, a Thompsonban néha Branagh is felbukkant, de nem hanyagolta el a filmezést sem. A Szellem a házban című Merchant-Ivory produkcióban Emma Anthony Hopkins, Vanessa Redgrave, és Helena Bonham Carter mellett szerepelt, és alakításáért 1992-ben megkapta a legjobb színésznőnek járó Oscar-díjat. A következő évben kettős Oscar-nevezést érdemelt: a Napok romjaiért a legjobb színésznő, míg az Apám nevébenért a legjobb mellékszereplő kategóriában jelölték. A drámák után végre vígjátékban is szerepelhetett a Juniorban Arnold Schwarzenegger és Danny De Vito társaságában, de a bárgyú történet nem aratott igazi sikert, így inkább visszatért a drámai műfajhoz.

Tehát megint a komolyabb műfaj következett, A festőnő szerelmei címszerepe, azaz Dora Carrington festőnő életre keltése, majd a Jane Austen regénye alapján készült, Ang Lee rendezte Értelem és érzelem, amelynek Emma írta a forgatókönyvét, és persze játszott is benne. A mozi hatalmas sikert hozott számára: Oscart a legjobb forgatókönyvért, a Brit Filmakadémia díját a legjobb női főszerepért, a film Arany Medvét nyert Berlinben, Emma szüzséje megkapta a Golden Globe-ot, a londoni és a Los Angeles-i kritikusok díját, továbbá a Writers’ Guild amerikai és nagy-britanniai elismerését is. Ráadásul a filmben szerepelt egy Greg Wise nevű skót színész is, aki ugyan hét évvel fiatalabb Emmánál, de a korkülönbség egyiküket sem akadályozta a flörtölésben. Ugyanis Thompson házassága ekkor már romokban hevert, mivel férje másfelé kacsingatott - a Frankenstein forgatásán összejött Helena Bonham Carterrel - és a határozott természetű színésznő igencsak rossz néven vette ezt, így Branagh elköltözött közös otthonukból.